После постройки электропоезд ЭР29-1 проходил наладку на пригородном узле Вильнюса, после чего несколько лет провел на опытном кольце ВНИИЖТ в подмосковной Щербинке. После проведения испытаний был передан на Юго-Западную ж.д.в депо Фастов-Моторвагонный Юго-Западной железной дороги. В середине 1991 г. был введен в опытную эксплуатацию. Длилась она недолго, и уже к середине 90-х годов электропоезд был снят с эксплуатации и отставлен на базу запаса, где был разграблен.

По состоянию на 2010 г. большая часть оборудования с поезда демонтирована, и он фактически представляет собой кузова на тележках. Капитальные ремонты в силу уникальности оборудования, этому составу не проводились, хотя периодически рассматривался вариант реконструкции электропоезда с использованием электрооборудования серийного электропоезда ЭР9ТМ (ЭД9М), что позволило бы использовать состав для работы на линии. ЭР29-1 — первый электропоезд из нового семейства, разработанного РВЗ, с кузовом длиной 21.5 м и увеличенными тамбурами.

Предполагалось, что в это семейство войдут электропоезда постоянного тока серий ЭР24 (освоен ДМЗ, как ЭД2Т) и ЭР30, а также переменного тока серий ЭР27 (освоен ДМЗ, как ЭД9Т) и ЭР29.

Электрооборудование ЭР29 позволяло использовать рекуперативное торможение, то есть при торможении двигатели переводились в генераторный режим, и с помощью преобразователей, электроэнергия возвращалась в контактную сеть.

В силу проблем с размещением электрооборудования и тяговых трансформаторов под кузовом моторного вагона, токоприемники и тяговые трансформаторы электропоезда ЭР29 были смонтированы на головных и прицепных вагонах.