Электропоезд был выпущен в 1959 году на Рижском вагоностроительном заводе. По конструкции кузовов однотипен с ЭР1, но имеет электрическую схему опытных трёхвагонных электросекций РС (созданы на базе секций С). В связи с этим, на нём были применены тяговые двигатели ДК-106А, которые в отличие от двигателей ДК-106Б (применялись на ЭР1) имеют рабочее напряжение 750 В и допускают более глубокое ослабление магнитного поля.

С завода поступил на пробную эксплуатацию на участок Рига—Огре (Латвийская железная дорога), а затем на экспериментальное кольцо ВНИИЖТа для испытаний. Испытания показали, что на участке длиной 2 км, ЭР6 по сравнению с ЭР1 показывал более высокую среднюю скорость движения (46,4 против 44,4 км/ч), а экономия электроэнергии (за счёт рекуперации) могла составлять от 17, до 35,5 %. При служебном торможении тормозной путь у электропоезда ЭР6 был на 10 % короче.

В целом, электрооборудование в режимах тяги и торможения работало надёжно, однако вопросы защиты электрооборудования от высоких токов коротких замыканий так и не были до конца решены. Помимо этого, было обнаружено, что при отключении тяги, в контактной сети возникали значительные перенапряжения (до 10 кВ). Также возникли проблемы с обеспечением «тёмной» (то есть без искр) коммутации в щёточно-коллекторном узле тяговых двигателей. Был замечен и ряд других недостатков, в том числе и по механической части.

С марта 1960 года электропоезд эксплуатировался в депо Перерва (Московская железная дорога) на участке Москва—Серпухов. Из-за отсутствия ряда запасных частей, ремонт электропоезда вскоре оказался невозможен, поэтому в 1965 году он был направлен на Московский локомотиворемонтный завод, где его переоборудовали в электропоезд серии ЭР1. В связи с этим, электропоезд получил новое обозначение серии — ЭР1/6, а также несколько изменённый номер — 001 (вместо 01). В дальнейшем электропоезд продолжал эксплуатироваться на московской железной дороге, пока в конце 1980-х его не перевели на Свердловскую железную дорогу в депо Нижний Тагил.

Там он эксплуатировался до конца 1990-х, после чего был списан. До наших дней сохранился сгоревший вагон ЭР1/6-0105.